Nowy York. Od 10 lat Spider-Man chroni miasto. Superbohater nie tylko cieszy się szacunkiem wielu mieszkańców, ale jest także kimś w rodzaju celebryty, który wiedzie udane życie zawodowe i osobiste. Może pochwalić się naprawdę bogatym życiorysem i dorobkiem: ocalił świat, zakochał się i ożenił z Mary Jane Watson, doczekał się płatków i lodów z własną podobizną, wydał świąteczny album ze śpiewanymi przez siebie piosenkami, a także wystąpił w popularnej kreskówce z zapadającym w pamięć motywem muzycznym.

Do osób, które podziwiają Spider-Mana, należy Miles Morales. 13-letni chłopak z Brooklynu, który pasjonuje się rysowaniem i sztuką graffiti, mieszka z rodzicami: pielęgniarką Rio Morales i policjantem Jeffersonem Davisem. Niedawno dzięki zwycięstwu w konkursie otrzymał stypendium w Brooklyn Visions Academy, prestiżowej szkole z internatem, do której jednak niechętnie uczęszcza, tęskniąc za dawną zwykłą szkołą i kolegami. W drodze na zajęcia przykleja naklejki z własnymi rysunkami w miejscach publicznych. Nakrywa go na tym ojciec. Podwożąc syna radiowozem do szkoły, Jefferson rozmawia z nim o odpowiedzialności, krytykuje działalność Spider-Mana, a także usiłuje przekonać młodzieńca, że nowa szkoła to dla niego wielka szansa. Na tym tle dochodzi między nimi do sprzeczki. Kiedy emocje opadają i Miles wysiada z auta, ojciec ku jego zawstydzeniu namawia go przez zestaw głośnomówiący do wyznania synowskiej miłości w obecności zgromadzonych przed wejściem do szkoły uczniów.

W szkole Miles ma dużo na głowie. Spóźnia się na lekcje z fizyki, gdzie mowa o światach równoległych i alternatywnych rzeczywistościach. Pozwalając sobie na żart w rozmowie z prowadzącą zajęcia, zwraca uwagę blondwłosej dziewczyny. Zaintrygowany koleżanką ze szkolnej ławy, próbuje nawiązać z nią znajomość. Po zajęciach nauczycielka pokazuje mu test typu prawda czy fałsz, z którego, jak się okazuje, uzyskał zerowy wynik. Kobieta domyśla się, że Miles znał poprawne odpowiedzi, ale celowo zaznaczył błędne, aby wykazać, że nie nadaje się do tej szkoły. Dlatego też zleca mu napisanie eseju o tym, kim chce tak naprawdę być.

Po lekcjach Miles wymyka się z internatu, aby spotkać się ze swoim wujkiem, Aaronem Davisem. Robi to po kryjomu, ponieważ jego ojciec nie chce, by syn przebywał w towarzystwie krewnego, który wiedzie życie wolne od zobowiązań i oparte na nie do końca czystych interesach. Słysząc o nowej dziewczynie ze szkoły, stryj daje chłopakowi rady z zakresu sztuki flirtowania. Kiedy dostrzega jego rysunki, zabiera go do opuszczonej stacji metra, aby bratanek mógł dać tam upust swojej miłości do graffiti. Tuż przed wyjściem oznakowany numerem na odwłoku pająk, który wyszedł z ukrycia i wlazł pod ubranie Milesa, gryzie go w dłoń. Wystraszony chłopak zabija małego napastnika i wraca z wujkiem do domu, jak gdyby nic się nie stało.

Nazajutrz Miles odkrywa, że odzież, którą niedawno nosił, już na niego nie pasuje. W szkole wpada na dziewczynę, którą poznał na lekcjach z fizyki. Zaskoczona uczennica przedstawia się jako Gwanda, urodzona w RPA, ale wychowana w USA. Chłopak wypróbowuje na niej trik wujka, kładąc dłoń na jej ramieniu i mówiąc ”Hey”, ale niechcący dotyka jej włosów i przykleja się do nich. Po krótkiej szarpaninie oboje trafiają do gabinetu pielęgniarki, gdzie ku niezadowoleniu Gwandy włosy przyczepione do dłoni Milesa zostają odcięte. Na domiar złego, ochroniarz szkoły, który nakrył wymykającego się z internatu zeszłej nocy Moralesa, chce z nim porozmawiać. Miles ukrywa się w pokoju szefa ochrony. Próbując się wydostać, zaczyna chodzić po ścianach i suficie. Gdy wychodzi przez okno i kroczy po elewacji budynku, zauważa go Gwanda.

Po tych niezwykłych przygodach Miles dochodzi do wniosku, że zyskał takie same moce, jakimi dysponuje Spider-Man. Wieczorem nastolatek, chcąc z kimś pogadać, usiłuje skontaktować się z Aaronem. Z nagranego na poczcie głosowej komunikatu wynika jednak, że wujka nie będzie przez kilka dni, bo załatwia jakieś sprawy. Morales wraca więc sam do nieczynnej stacji metra, aby przyjrzeć się lepiej pająkowi, który go ugryzł. Kiedy dotyka jego zwłok, doświadcza jakby wizji, w której widzi eksperymenty na pająku w laboratorium z logo Alchemax. Następnie słyszy odgłosy walki. Podążając za nimi, trafia do miejsca, gdzie Spider-Man walczy z monstrualnym Green Goblinem.

Podczas potyczki superbohatera z superłotrem Miles wpada przypadkiem do ogromnej komory. W tymże pomieszczeniu Spider-Man próbuje włożyć do panelu urządzenie USB, ale przeszkadza mu w tym Goblin. Kiedy życie Milesa znajduje się w niebezpieczeństwie, superbohater ratuje mu skórę i odstawia w bezpieczne miejsce. Po tym, jak oba ich pajęcze zmysły włączają się jakby były ze sobą zsynchronizowane, Spider-Man orientuje się, że spotkał kolejną osobę o pajęczych mocach. Wystraszony Morales mówi swojemu wybawcy, że nie chce prowadzić takiego życia jak on. Spider-Man odpowiada, że być może nie będzie miał wyboru, ale obiecuje, że mu pomoże i będzie go trenować, tylko najpierw musi zniszczyć znajdujący się tu akcelerator.

Na scenie pojawia się szef Goblina – Kingpin, który rozkazuje naukowcom włączyć Superzderzacz. Do walki dołącza Prowler, zamaskowany superzłoczyńca na usługach króla podziemia. Kiedy akcelerator zostaje uruchomiony, pomieszczenie za szybą obserwatorium wypełnia się energią. Goblin chwyta Spider-Mana i umieszcza go w zasięgu emitowanych przez urządzenie promieni, dzięki czemu superbohater może na chwilę podejrzeć alternatywne rzeczywistości. Jeden z naukowców obsługujących system informuje Kingpina, że uzyskali dostęp do 5 równoległych światów. Nagromadzona energia doprowadza jednak do wybuchu. Pomieszczenie z walczącymi wojownikami zapada się, a akcelerator przestaje działać, wywołując trzęsienie ziemi i zanik prądu w mieście, w którym zaczynają pojawiać się na krótko budynki i inne dziwne obiekty.

Przeczesując rumowisko, Miles znajduje martwego Goblina i ciężko rannego Spider-Mana. Bohater przekazuje mu urządzenie USB, mówiąc, że musi zniszczyć akcelerator, aby zapobiec zagładzie miasta. Pyta go, czy podoła temu wyzwaniu. Morales obiecuje, że wykona to zadanie. Spoglądając na panel na suficie, główkuje, jak się do niego dostać. Gdy słyszy zbliżającego się Kingpina i jego pomagierów, ukrywa się w bezpiecznym miejscu. Złoczyńcy znajdują przykrytego gruzami Spider-Mana. Kingpin ściąga wrogowi maskę. Zanim Prowler przystępuje do egzekucji, superbohater pyta Kingpina, czy nie jest ciekaw, co zobaczył w świetle akceleratora. Wyznaje gangsterowi, że nie uda mu się osiągnąć tego, co chce, ponieważ ”oni już odeszli”. Kingpin wybucha gniewem i uderzając Spider-Mana pięściami w klatkę, zabija go na miejscu. Prowlerowi każe pozbyć się ciała. W reakcji na to morderstwo Miles niechcący strąca odłamek, przyciągając uwagę zbirów. Kingpin posyła za nim Prowlera, aby zlikwidować świadka zbrodni. Uciekający chłopak wraca do metra, gdzie gubi pościg, wykonując skok przed nadjeżdżającym pociągiem. Po wyjściu na powierzchnię unika wykrycia przez Prowlera, który wsiada na motor i odjeżdża w przeciwnym kierunku.

Roztrzęsiony Miles wraca do mieszkania rodziców. Ukrywa przed bliskimi to, co się stało, i pyta, czy może tu przenocować. Rio przekonuje Jeffersona, by pozwolili synowi zostać na noc, a nie odsyłali go do szkoły. Miles podsłuchuje program informacyjny w TV, w którym mowa o odnalezieniu zwłok Spider-Mana i zidentyfikowaniu rzekomej ofiary trzęsienia ziemi jako 26-letniego Petera Parkera. Wieść o tragicznej śmierci szanowanego superbohatera rozchodzi się lotem błyskawicy po całym mieście i wielu nowojorczyków pogrąża się w żałobie.

Miles udaje się do sklepu Stan’s Collectibles, gdzie kupuje kostium Spider-Mana, aby oddać hołd poległemu superbohaterowi. Sprzedawca – starszy mężczyzna o imieniu Stan – zapewnia go, że strój będzie na niego ostatecznie pasował. Później nastolatek z maską na twarzy bierze udział w publicznym pogrzebie Parkera, w którym uczestniczą bliscy zmarłego – żona Mary Jane Watson i ciotka May Parker. Podczas przemowy wdowa po superbohaterze wspomina, że jej mąż był zwyczajnym człowiekiem i wierzył, że każdy może być Spider-Manem. Jej słowa ostatecznie przekonują Milesa, że powinien kontynuować dzieło Parkera, stając się kolejnym Spider-Manem. Chcąc przetestować swoje moce, usiłuje zeskoczyć z budynku. Próba nie do końca się udaje i zalicza twarde lądowanie, niszcząc przy okazji urządzenie USB, jakie otrzymał od Petera.

Wieczorem Miles udaje się na grób Petera Parkera, aby przeprosić go za to, że nie jest godny jego dziedzictwa. Kiedy za jego plecami pojawia się mężczyzna, zaskoczony chłopak chwyta nieznajomego i ku swojemu zaskoczeniu poraża go, pozbawiając przytomności. Zanim upada bezwładnie na ziemię, ów przychodzień strzela pajęczyną w pierś Moralesa. Chłopak zauważa, że pod płaszczem mężczyzny znajduje się kostium Spider-Mana, a jego twarz przypomina zmarłego Petera Parkera, tyle że nieco starszego.

Retrospekcja. W innym uniwersum Peter B. Parker wiódł podobne życie co Peter Parker w świecie Milesa Moralesa. Również ocalił miasto, również zakochał się w Mary Jane i również ożenił się z nią. Ukochana bardzo pragnęła mieć dzieci, on jednak obawiał się rodzicielstwa pośród „uroków” życia superbohatera, co wytworzyło między nimi dystans. Sytuację pogorszyły jeszcze nieudane inwestycje i śmierć cioci May. Peter i Mary Jane rozstali się i podpisali papiery rozwodowe. Parker przeprowadził się do małego mieszkania, gdzie popadł w depresję i dorobił się nadwagi z powodu obżarstwa. Pewnego dnia, jedząc pizzę, zauważył w swoim suficie portal, który wciągnął go do innego wymiaru. Dostrzegając podobieństwa, ale i różnice między swoim a obcym światem, przybysz, mający ponad 30-stkę na karku i 22 lat „stażu” w masce, odkrył, że jego odpowiednik niedawno zginął. Podczas obserwacji jego pogrzebu, w reakcji na przemowę Mary Jane Watson-Parker zaczął rozpaczać nad rozpadem własnego małżeństwa. Kiedy zamyślony zawędrował na cmentarz, spotkał przebranego w sklepowy strój Milesa.

Teraz. Na cmentarz docierają policjanci, zaalarmowani odgłosami szamotaniny Milesa i alternatywnego Parkera. Morales chwyta obcego Petera i korzystając z jego wyrzutni sieci, rzuca się do ucieczki. W końcu udaje mu się zgubić pościg. Nieznajomy Parker budzi się skrępowany siecią w pokoju Milesa w szkole. Chłopak wypytuje go o jego pochodzenie, następnie opowiada o Superzderzaczu i jego zagrożeniu dla miasta, a na koniec próbuje przekonać rozmówcę, aby został jego mentorem. Przybysz z alternatywnego świata nie jest jednak chętny przyjąć tę rolę. Po tym, jak uwalnia się z więzów i przejmuje od Milesa podarowany przez nieżyjącego już Spider-Mana pendrive, stwierdza, że akcelerator Kingpina to jego szansa na powrót do domu. Podążający za nim na dwór Morales ponawia prośbę o szkolenie, tym razem apelując do jego poczucia odpowiedzialności i sumienia. W końcu Peter, z którego ciałem w tym świecie dzieje się coś dziwnego, zgadza się wyszkolić go na rasowego superbohatera w zamian za pomoc w powrocie do domu. Obaj idą do restauracji. Tam objadający się fast foodami Parker udziela swojemu uczniowi pierwszych rad. Miles orientuje się, że nie jest on najlepszym materiałem na nauczyciela, ale nie ma wyjścia, jak tylko kontynuować ich współpracę. Razem ustalają, że muszą stworzyć kopię urządzenia USB, aby zniszczyć akcelerator.

Podążając śladami zamordowanego Spider-Mana, alternatywny Spider-Man i jego adept udają się do siedziby firmy technologicznej Alchemax. Parker zostawia Milesa na czatach, aby pilnował wejścia. Kiedy chłopak zauważa przybycie Kingpina i jego prawej ręki, Tombstone’a, dołącza do mentora. Razem zakradają się szybem wentylacyjnym do biura szefowej Alchemaxu i podglądają przez kratkę hasło, jakie wpisuje ona na komputerze. Kiedy kobieta wychodzi, ruszają wykraść dane. Przypadkowo odkrywają, że poza paraliżującym dotykiem Miles dysponuje kolejną oryginalną mocą – niewidzialnością. Tuż po tym, jak chłopak znika, do biura wchodzi kierowniczka Alchemaxu. Spider-Man stara się odwrócić jej uwagę swoim urokiem osobistym. Naukowiec uświadamia sobie, że pochodzi on z innego wymiaru. Kiedy go przepytuje i poddaje badaniom za pomocą dostępnej na miejscu aparatury, niewidzialny Miles usiłuje włamać się do jej komputera. Badaczka tłumaczy Peterowi, że jeśli nie wróci na czas do swojego świata, przestanie istnieć. Co gorsza, kobieta, która nazywa się Olivia Octavius, odsłania swoje mroczne oblicze – Doctora Octopusa – i atakuje badanego Spider-Mana. W panice Miles chwyta jej komputer i daje nogę. Mentor podąża za nim.

Ścigani przez Doctor Octopus i strażników Alchemaxu superbohaterowie uciekają do pobliskiego lasu. Spider-Man wręcza Milesowi jedną z wyrzutni sieci i instruuje go, jak prawidłowo korzystać z pajęczyny do przemieszczania się wysoko nad ziemią. Kiedy Dr Octopus dopada ich i jest bliska odzyskania swojego komputera, zostaje uderzona przez młodą dziewczynę w pajęczym kostiumie. Spider-Woman ściąga maskę i okazuje się, że jest nią Gwanda, koleżanka Milesa z Brooklyn Visions Academy. Dziewczyna wyjawia, że jej prawdziwe imię to Gwen Stacy, i podkreśla, że pochodzi z jeszcze innego wymiaru.

Retrospekcja. W swoim świecie Gwen została ugryziona przez radioaktywnego pająka. Zyskując pajęcze moce, postanowiła zostać superbohaterką. W wolnej chwili poświęcała się swojej pasji, czyli grze na perkusji. Po dwóch latach działalności jako Spider-Woman ocaliła życie swojemu ojcu z policji. Nie dała jednak rady uratować swojego najlepszego przyjaciela, Petera Parkera, który zmienił się w Lizarda. Od tego czasu zaczęła stronić od nawiązywania nowych przyjaźni. Pewnego dnia została wciągnięta przez portal i trafiła do świata Milesa na tydzień przed śmiercią Spider-Mana. Kierując się pajęczym zmysłem, dotarła do szkoły Moralesa i zapisała się do niej pod fałszywą tożsamością, aby być blisko chłopaka z podobnymi do niej mocami.

Alchemax. Doctor Octopus melduje Kingpinowi, że intruzi uciekli. Ma też jednak do przekazania dobre wiadomości, ponieważ akcelerator został przywrócony do stanu używalności. Kingpin wraca pamięcią do jednej z walk ze Spider-Manem, gdy bijąc brutalnie superbohatera, został nakryty przez swoją żonę, Vanessę, i syna, Richarda. Przerażeni jego drugim obliczem bliscy wsiedli do samochodu i ruszyli w drogę. Pędząc na złamanie karku, zginęli w wypadku samochodowym. Kingpin pragnie odzyskać rodzinę i potrzebuje akceleratora, by sprowadzić z innego wymiaru alternatywne wcielenia Vanessy i Richarda.

W drodze powrotnej Miles wini Petera za zniszczenie pendrive’a i znajduje w sobie odwagę, by porozmawiać z Gwen, która cieszy się z towarzystwa superbohatera w podobnym wieku. Trójka udaje się do domu May Parker, wychodząc z założenia, że u ciotki zmarłego Spider-Mana znajdą pomoc. Starsza kobieta myśli, że to kolejni chcący złożyć kondolencje żałobnicy, dopóki nie dostrzega starszego wcielenia Petera. May zabiera gości do szopy na podwórku, która prowadzi do sekretnej jaskini nieżyjącego Spider-Mana, który zgromadził w niej ekwipunek, kostiumy, pojazdy i sprzęt laboratoryjny. Na biurku Peter znajduje zdjęcie tutejszej Mary Jane, co wzbudza w nim tęsknotę za byłą żoną. May przedstawia gości trzem innym superbohaterom, którzy przybyli z różnych wymiarów w wyniku testu Superzderzacza i znaleźli u niej schronienie. Azylanci to czarno-biały Peter Parker, japońska nastolatka Peni Parker z własnym robotem oraz gadająca świnia Peter Porker.

Monochromatyczny Spider-Man Noir to prywatny detektyw z lat 30. o twardym charakterze, podejmujący kontrowersyjne decyzje w walce ze złem. Pochodząca z 3145 roku Peni ma telepatyczny kontakt z pająkiem ukrytym we wnętrzu gigantycznego robota SP//dr. Porker to Spider-Ham, rozmiłowany w jedzeniu osobnik z kreskówkowego świata. Podczas narady piątka przybyszy z innych wymiarów doznaje nagle krótkotrwałych „zakłóceń”, co uświadamia im, że jeśli zostaną w świecie Milesa, to zginą, muszą więc wrócić do swoich rzeczywistości. Ktoś musi jednak zniszczyć zagrażający miastu Superzderzacz. Jako tutejszy mieszkaniec, któremu nie grozi z tego powodu śmierć, Morales zgłasza się na ochotnika, jednak reszta ekipy, oceniając jego umiejętności, powątpiewa, czy żółtodziób poradzi sobie z tym trudnym zadaniem.

Czując się odtrąconym i szukając pocieszenia, Miles próbuje skontaktować się ze swoim ojcem. Kiedy mu się to nie udaje, postanawia zajrzeć do mieszkania wujka. Zostawiając mu wiadomość, zauważa, że za oknem czai się Prowler. Superzłoczyńca wchodzi do środka. Przestraszony Miles spontanicznie staje się niewidzialny, aby uniknąć wykrycia. Rozmawiający z Kingpinem przez zestaw słuchawkowy Prowler zdejmuje maskę z twarzy. Okazuje się, że jest nim wujek Milesa, Aaron Davis. Przerażony tym odkryciem chłopak ucieka z mieszkania, zwracając uwagę Prowlera. Ten, korzystając z kamery termowizyjnej, rozpoczyna pościg na ulicach miasta za niewidzialnym intruzem. Ostatecznie Milesowi udaje się go zgubić dzięki kraksie na drodze.

Dom May Parker. Rankiem Peni kończy konstrukcję kopii urządzenia USB w oparciu o dane z komputera Alchemax. Spider-Man Noir zgłębia zaś piękno kostki Rubika. Kiedy Miles wraca do kryjówki, aby powiadomić Spider-Gang o swoim odkryciu, dom szturmuje nasłana przez Kingpina banda superłotrów w składzie Doctor Octopus, Tombstone, Scorpion i Prowler. Podczas zaciekłej walki Miles wymyka się z nowym pendrivem. Prowler rusza za chłopakiem i dopada go na dachu. Kiedy dusi Milesa, ten ściąga maskę, aby wujek zobaczył, kogo usiłuje zabić. Zszokowany Prowler również odsłania swoją twarz i pogrąża się w zadumie. Siedzący w limuzynie Kingpin rozkazuje mu zabić chłopaka. Kiedy Aaron puszcza bratanka wolno, jego szef strzela mu z pistoletu w plecy. Wstrząśnięty Morales chwyta wujka i znika przed przybyciem policji.

Rannego krewnego Miles zabiera do zaułka. Tam Aaron przeprasza bratanka za wszystko i wyznaje, że jest najlepszym z nich wszystkich, po czym umiera. Przejeżdżający obok radiowozem Jefferson dostrzega dwójkę i usiłuje aresztować młodego Spider-Mana. Pod wpływem silnych emocji Miles staje się niewidzialny i ucieka. Widząc martwego brata, przygaszony Davis przypisuje winę za jego śmierć zamaskowanemu superbohaterowi i wystawia przez radio list gończy za niewinnym zbiegiem.

Po powrocie do swojego pokoju w internacie Miles daje upust wściekłości i żalu z powodu straty wujka, demolując pomieszczenie. Reszta Spider-Gang składa mu wizytę i pociesza go, bo każdy z nich przeżył podobną tragedię i stracił kogoś bliskiego. Kiedy współlokator Milesa, Ganke Lee, wchodzi do środka, cała grupa ukrywa się na suficie. W końcu Ganke ich zauważa i mdleje. Ekipa kładzie ucznia do łóżka, przyjmując, że spotkanie z nimi zapamięta jako sen. Peter i Miles zostają we dwójkę w pokoju. Parker informuje go, że postanowił zostać, aby zniszczyć akcelerator, choć oznacza to dla niego śmierć. Miles przekonuje, że przecież on może to zrobić, jednak przyjaciele nie wierzą już, że podoła temu wyzwaniu. Parker tłumaczy, że zdecydował się poświęcić, ponieważ w swoim świecie nie ma do czego wracać. Miles przypomina mu o Mary Jane i dalej obstaje przy swoim udziale. Peter uzmysławia mu, że nie potrafi kontrolować swoich supermocy, co stanowi zbyt duże ryzyko dla ich misji. Widząc jego upór, przywiązuje go pajęczyną do krzesła, aby za nim nie podążył. Zanim wychodzi, Miles pyta go, kiedy konkretnie poczuje, że stał się już Spider-Manem. Mentor odpowiada, że nigdy, ponieważ ta przemiana musi dokonać się samoistnie jako akt wiary.

Do akademika Brooklyn Visions Academy przychodzi Jeff, który chce powiadomić Milesa o śmierci wujka. Związany siecią nastolatek nie jest w stanie otworzyć ojcu drzwi. Ten, czując, że syn znajduje się w środku, przeprasza go za swoją surowość i zapewnia, że zawsze w niego wierzył. Kiedy ojciec odchodzi, zmotywowany jego słowami chłopak rozrywa pajęczynę, korzystając ze swoich elektrycznych mocy. Gotowy do akcji rusza do domu May, która spodziewała się jego przyjścia. Kobieta wręcza mu wyrzutnie sieci, które kiedyś należały do jej Petera, a także pomaga mu zaprojektować nowy kostium Spider-Mana. Odziany w czarno-czerwony strój Miles wdrapuje się na wieżowiec i skacze z jego dachu, dając pokaz wiary w samego siebie. Kiedy ląduje bezpiecznie na sąsiednim budynku, znajduje w sobie wreszcie ducha Spider-Mana.

Spider-Gang pod wodzą starszego Spider-Mana dociera do Fisk Towers, gdzie ku ich zniesmaczeniu Kingpin organizuje przyjęcie oddające pamięć zamordowanemu przez niego Spider-Manowi, na które zaprosił wdowę po superbohaterze, Mary Jane. Ponieważ wszyscy kelnerzy noszą maski Spider-Mana, grupa wtapia się w otoczenie, udając pracowników cateringu. Peter B. Parker, oczarowany widokiem Mary Jane, postanawia zamienić z nią parę słów. Kiedy Gwen stara się go odwieść od tego pomysłu, Spider-Man niechcący wpada na rudowłosą kobietę, która prosi o podanie chleba do stolika. Zwracając się do niej jak do swojej byłej żony, zaczyna ją przepraszać i obiecuje wszystko naprawić. Mary Jane czuje się zakłopotana i zarazem zdziwiona zachowaniem „kelnera”. Gwen przerywa tę niezręczną sytuację i wszyscy wracają kontynuować misję.

Piątka konspiratorów zakrada się do laboratorium w poszukiwaniu panelu Superzderzacza z wejściem na pendrive, który wysadzi akcelerator. Kiedy go znajdują, atakują ich Doctor Octopus i Scorpion. Superzłoczyńcy osiągają nad nimi wyraźną przewagę, z odsieczą przybywa jednak Miles w nowym kostiumie. Peter nie kryje podziwu dla jego osoby. Ponieważ nowy Spider-Man kontroluje już moce, może zastąpić swojego mentora jako osoba, która odeśle towarzyszy do domów i zniszczy akcelerator. Widząc ich, Kingpin uruchamia Superzderzacz. Aby odnaleźć „swoją” rodzinę, umieszcza pukiel włosów zmarłej żony w komorze urządzenia. W pomieszczeniu zaczynają materializować się obiekty z innych światów: samochody, tramwaje i budynki. Tymczasem należący do Peni robot SP//dr zostaje zniszczony przez Scorpiona, którego pokonują Spider-Man Noir i Spider-Ham. Wspólnymi siłami Peter i Miles pokonują zaś Dr. Octopus.

W mieście aktywność akceleratora wywołuje trzęsienie ziemi, powoduje zakłócenia w dostawie prądu, a także generuje międzywymiarowe „usterki”. Lokalizując w Fisk Towers źródło tych zjawisk, Jefferson rusza do wieżowca. W środku Morales podłącza pendrive do panelu i zaczyna odsyłać po kolei kompanów. Przed rozstaniem Miles i Gwen obiecują sobie, że będą przyjaciółmi. Zanim Peter jako ostatni wyrusza w międzywymiarową podróż, żądny zemsty Kingpin rzuca im rękawice. Parker rwie się do walki, ale Miles powstrzymuje go. Chce rozprawić się z Kingpinem samemu, jako że nie był w stanie nic zrobić, gdy ten mordował na jego oczach Spider-Mana. Peterowi mówi zaś, że musi wracać do domu. Parker pyta, skąd ma wiedzieć, że znowu wszystkiego nie popsuje. Chłopak odpowiada mu, że znikąd, musi przyjąć to na wiarę. Po tych słowach puszcza Petera, który wpada w wiązkę akceleratora i wraca do swojego świata.

Miles staje do pojedynku z Kingpinem. W pewnym momencie walczący trafiają do unoszącego się wokół Superzderzacza pociągu. Tam gangster zaczyna zyskiwać przewagę nad Milesem. Kiedy obaj dostają się w pole rażenia akceleratora, Kingpin zauważa różne alternatywne wcielenia żony i syna, reagujące przerażeniem na jego walkę ze Spider-Manem. Wtedy mężczyzna uświadamia sobie, że w innych rzeczywistościach również zraził do siebie rodzinę swoim drugim obliczem. Wściekły tym odkryciem staje się jeszcze bardziej agresywny i grozi Milesowi, że zabije jego bliskich. W tej chwili chłopak dostrzega ojca, który przybył do laboratorium. Kiedy Kingpin przyszpila Milesa do ziemi siłą, z jaką pozbawił życia oryginalnego Spider-Mana, nastolatek znajduje w sobie moc, by stanąć na nogi. Uciekając się do sztuczki wuja na podrywanie dziewczyn, kładzie wrogowi dłoń na ramieniu i poraża go elektrycznością. Następnie związuje Kingpina siecią i rzuca nim w panel akceleratora. Wciskając w ten sposób przycisk, doprowadza do zniszczenia Superzderzacza.

Po tym, jak kurz bitewny opada, Miles dzwoni z dachu pobliskiego budynku do swojego ojca i przeprosić go za wszystko. Przerywa połączenie i jako Spider-Man schodzi na ziemię, aby porozmawiać „zawodowo” z Jeffersonem. Policjant, choć nie popiera metod nowego Spider-Mana, nie widzi w nim już wroga. Potwierdza, że śledztwo wykazało jego niewinność w sprawie zabójstwa Aarona Davisa. Spider-Man obiecuje z nim współpracować, po czym w przypływie emocji przytula mężczyznę i mówi, że go kocha. Kiedy odlatuje, Jeff i inni funkcjonariusze ruszają aresztować Kingpina uwięzionego w środku wielkiej pajęczyny.

Miles przysięga sobie być godnym dziedzicem Spider-Mana. W nowej roli wita się przyjaźnie z mieszkańcami Nowego Yorku. Oddaje szkolny esej, z pomocą ojca maluje graffiti ku pamięci wujka i w końcu zaprzyjaźnia się z Ganke, któremu zdradza swoją sekretną tożsamość. W innych rzeczywistości Peni odbudowuje swojego robota, Spider-Man Noir układa kostkę Rubika i rozpoczyna sprzedaż tej zabawki na masową skalę, Spider-Ham korzysta z życia, delektując się konsumpcją hot-dogów, Gwen Stacy znowu otwiera się na przyjaźnie, a Peter B. Parker udaje się z kwiatami do domu Mary Jane, aby przeprosić ją za wszystko i odbudować z ukochaną związek.

Internat Brooklyn Visions Academy. Miles leży w łóżku. Nagle nad jego głową, na suficie, otwiera się portal, z którego słychać głos Gwen Stacy. Gdzie indziej holograficzna postać informuje futurystycznego Spider-Mana, że multiwersum zostało ocalone. Asystentka pokazuje szefowi urządzenie, dzięki któremu będzie mógł swobodnie podróżować między wymiarami. Spider-Man 2099 postanawia zacząć eksplorację od początku i odwiedza uniwersum Earth-67. Pojawia się naprzeciwko miejscowego Spider-Mana, z którym wdaje się w sprzeczkę, kto kogo wskazał najpierw palcem. Przyglądający się tej scenie policjant pyta stojącego obok J. Jonaha Jamesona, kto jest prawdziwym Spider-Manem. JJJ nie potrafi odpowiedzieć na to pytanie.